Первая редакция игры, Warhammer 40,000: Вольный Торговец (англ. Rogue Trader), была опубликована в 1987 году. Дизайнер Рик Пристли создал оригинальный набор правил на основе актуальной на тот момент второй редакции правил Warhammer Fantasy Battles, а также игровой мир Warhammer 40,000. Изначальная версия представляла собой очень подробную, хотя и несколько путаную книгу правил, ориентированную преимущественно на отыгрыш небольших схваток. Впоследствии, дополнительные материалы, представляющие правила на новые подразделения и модели, публиковались в журнале «Белый Карлик». Со временем журнал «Белый Карлик» (англ. White Dwarf) предоставил более объёмные «листы армий», с помощью которых можно было создавать большие по размеру и более организованные армии, чем в оригинальной книге правил. Некоторые элементы игровых правил (болтеры, лазганы, фраг-гранаты, броня Терминаторов) присутствовала в раннем наборе правил, называемом Laserburn, написанном Брайаном Анселлом.

Настольная игра

Стартовый набор
Для тех, кто хочет впервые познакомится с этой вселенной или игрой, существует стартовый набор — в 5-ой редакции это Assault on Black Reach. В него входит все необходимое для игры — Книга Правил, Книга Правил для этого стартового набора, кубики, шаблоны, линейки, а также две армии — Космические Десантники и Орки. У Космического Десанта армия состоит из одного отряда тактических десантников с сержантом, капитана, дредноута и отряда из пяти терминаторов. У Орков — один Военный босс (англ. Warboss), два отряда парней (англ. Boyz), один отряд из пяти нобов (англ. Nobz) и 3 смертолётов (англ. Deffkoptas). В Америке этот набор стоит 60$, в мире приблизительно 80$,в России — 2200 рублей, а на Украине — 480 гривен.

Обзор
Если игроков больше двух, то они могут объединяться в команды, и играть в союзе. Можно объединяться даже тем игрокам, которые используют вражеские (по сюжету) армии. Игра проводится на ровной поверхности. Перед боем игроки выбирают, на какое количество очков (один Космодесантник со стандартным снаряжением стоит 16 очков) проводится игра: до 750 очков играют новички, более 1000 — уже серьезные сражения. Бои с очень большим количеством очков проводятся по правилам Apocalypse. После этого согласно очкам на стол выставляются войска, и начинается сражение.

Во время своего хода игроки выполняют такие действия: передвижение, стрельба, ближний бой и некоторые другие действия. Игроки передвигают миниатюры, рассчитывают результаты стрельбы и ближнего боя с помощью кубиков.

Коллекционирование
Кроме написания правил игры, Games Workshop владеет компаниями Citadel Miniatures и Forge World, производящими миниатюры для игры Warhammer 40,000. В дополнение к актуальным сериям миниатюр, Games Workshop предоставляет возможность приобрести почтовым заказом модели из серии «Классика», использовавшиеся в старых версиях игры. Это один из способов приобретения моделей, снятых с серийного производства.

Материалы и конструкция
В самом начале миниатюры производились с использованием так называемого «белого металла» — легкоплавкого сплава с содержанием свинца. В 1987 году Citadel Miniatures начала производство пластиковых моделей, однако продолжила также и производство металлических деталей, так как производство пластиковых деталей экономически целесообразно только для крупных партий. В некоторых моделях используются оба материала — например, металлические туловища и головы с руками, оружием и прочими частями из пластика. В 1997 году Citadel Miniatures во избежание возможных отравлений детей перестала использовать в литейном сплаве свинец. В июле 2007 года представитель Games Workshop, отвечая на вопросы фанатов, сообщил, что сплав, использующийся для отливки миниатюр сотрудниками GW назван «примархиум» и состоит из олова, сурьмы и небольшого количества меди. Для изготовления форм используется твердая резина, схожая с той, из которой изготавливаются автомобильные покрышки.